1995 թ. ապրիլի 24-ին՝ Մեծ եղեռնի 80-ամյա տարելիցին, բացվեց Հայոց ցեղասպանության թագարան-ինստիտուտը՝ կազմելով Հայոց ցեղասպանության զոհերի հիշատակին նվիրված հուշակոթողի չորրորդ բաղկացուցիչ մասը: Ի կատարումն ՀՀ առաջին Նախագահ Լևոն Տեր-Պետրոսյանի՝ 1994 թվականի մայիսի 16-ի «Հայոց ցեղասպանության 80-ամյակին նվիրված միջոցառումների կազմակերպման պետական հանձնաժողով ստեղծելու մասին» հրամանագրի` ՀՀ կառավարության 1995 թ. մարտի 7-ի No. 122 որոշմամբ ստեղծվում է Հայոց ցեղասպանության թանգարանը: Նրան տրվում է ՀՀ Գիտությունների ազգային ակադեմիայի կազմում գործող գիտահետազոտական հիմնարկի կարգավիճակ: Ցեղասպանության թանգարանի առաջին տնօրեն է նշանակվում ՀՀ Գիտությունների ազգային ակադեմիայի նախագահի տեղակալ Լավրենտի Բարսեղյանը (1998 թ.-ից պատմական գիտությունների դոկտոր):

Թանգարանի շինարարությունն իրականացնում է «Հայքիմշին» տրեստը՝ պետական միջոցներով, Հայ բարեգործական ընդհանուր միության (ՀԲԸՄ) և «Հայաստան» համահայկական հիմնադրամի ֆինանսական ներդրումներով: Ճարտարապետներն են Սաշուր Քալաշյանն ու Լյուդմիլա Մկրտչյանը, քանդակագործը՝ Ֆերդինանդ Առաքելյանը: Շինարարական աշխատանքներն ընթանում էին 2 փուլով: Առաջին փուլի ավարտին՝ 1995 թ., ՀՀ առաջին Նախագահ Լևոն Տեր-Պետրոսյանի կողմից պաշտոնապես բացվում է թանգարանի ժամանակավոր ցուցադրությունը: Հադիսավոր բացմանը խոսք է տրվում Ամենայն Հայոց կաթողիկոս Գարեգին Ա-ին, ով օրհնելով գաղափարն առաջարկողներին, գաղափարակիրներին, իրակացնողներին, բարերարներին, թանգարանին է հանձնում Տեր-Զորի անապատից բերված հայ նահատակի հուշային մասունք:

Թանգարանի վերջնական բացումը տեղի է ունենում 1995 թ. սեպտեմբերի 21-ին՝ Հայաստանի Հանրապետության անկախության տարեդարձի օրը

Թանգարանի ցուցադրության ծրագիրը մշակվել էր Հայոց ցեղասպանության 80-ամյակին նվիրված միջոցառումների կազմակերպման պետական հանձնաժողովի էքսպոզիցիոն ենթահանձնաժողովի անդամների՝ անվանի հայ նկարիչ, գեղանկարիչ Գրիգոր Խանջյանի, պատմաբան-արևելագետ, պատմական գիտությունների դոկտոր Ռուբեն Սահակյանի, պատմաբան, պատմական գիտությունների թեկնածու, Հայոց Ցեղասպանության թանգարան-ինստիտուտի հիմնադիր-տնօրեն Լավրենտի Բարսեղյանի և ուրիշների կողմից՝ ենթահանձնաժողովի նախագահ պատմական գիտությունների դոկտոր, պրոֆ. Կոնստանտին Խուդավերդյանի գլխավորությամբ:

Հուշահամալիրի հարավարևմտյան մասում գտնվող գիտամշակութային այս հաստատությունը մինչև 2013-2015 թթ. վերանորոգումը զբաղեցնում էր 2000 մ2 տարածք՝ կազմելով ներդաշնակ ամբողջություն արդեն գոյություն ունեցող կառույցների հետ: Թանգարանի մասնաշենքի հարթ տանիքը ծառայում է դիտահարթակ, որտեղից բացվում է Արարատ լեռան և Երևանի համայնապատկերը:

Ներքին բակի բազալտե պատի 12 նիստերի վրա փորագրված են Հենրի Մորգենթաուի, Անատոլ Ֆրանսի, Ֆրիտյոֆ Նանսենի, Ժակ դը Մորգանի, Վալերի Բրյուսովի, Ֆայեզ էլ Ղուսեյնի և այլ ականատեսների խոսքերը՝ XX դարի առաջին ողբերգության վերաբերյալ: Սրահի պատին քանդակված էր 45մ² տարածքով Արևմտյան Հայաստանի քարտեզ, որտեղ ներկայացված էին կոտորածի և տեղահանության վայրերը:

1995-2013 թթ. թանգարանի 3 սրահներում ներկայացված էին ցուցադրության նյութերը՝ հիմնականում վավերագրերի, ֆոտոփաստաթղթերի պատճեններ, Համիդյան կորոտորածների, Ադանայի ողջակիզման և Հայոց ցեղասպանությանը նվիրված հնատիպ մամուլ և գրականություն: Ցուցադրության գեղարվեստական մշակումը ղեկավարել է ճարտարապետ Հայկազ Քոչարը: Թանգարանն ուներ կինոդահլիճ, գիտական գրադարան, արխիվային ֆոնդեր, աշխատասենյակներ:

Հայոց ցեղասպանության 100-րդ տարելիցին ընդառաջ, 2011-2015 թթ. տեղի ունեցան Հայոց ցեղասպանության հուշահամալիրի հիմնանորոգման աշխատանքները, բարեկարգվեցին Ծիծեռնակաբերդի ճեմուղին և հարակից տարածքը, հիմնանորոգվեց թանգարան-ինստիտուտի հիմնական մասնաշենքը, կառուցվեց վարչական մասը՝ գրադարանը, գիտաժողովների սրահը, պահոցները և այլն:

Ծիծեռնակաբերդի հուշահամալիրը, թանգարանը և հարակից տարածքը հիմնանորոգվել են «Ծիծեռնակաբերդ» բարեգործական հիմնադրամի միջոցներով, որի հոգաբարձուների խորհրդի նախագահն է ՀՀ Նախագահ Սերժ Սարգսյանը: «Ծիծեռնակաբերդ» բարեգործական հիմնադրամը ֆինանսավորվում է իրավաբանական և ֆիզիկական անձանցից ստացված նվիրատվություններով: Աշխատանքներն իրականացվել են Հայոց ցեղասպանության 100-րդ տարելիցի միջոցառումների շրջանակներում: Թանգարանի ճարտարապետն է Սաշուր Քալաշյանը:

2015 թ. Ապրիլի 21-ին տեղի ունեցավ Հայոց ցեղասպանության թանգարանի նոր ցուցադրության պաշտոնական և հանդիսավոր բացումը՝ ՀՀ Նախագահ Սերժ Սարգսյանի գլխավորությամբ: Թանգարանի նոր ցուցադրության գիտական հայեցակարգը մշակվել և իրականացվել է Հայոց ցեղասպանության թանգարան-ինստիտուտի աշխատակազմի կողմից՝ պատմական գիտությունների դոկտոր, ՀՑԹԻ տնօրեն, Հայոց ցեղասպանության 100-րդ տարելիցին նվիրված միջոցառումները համակարգող հանձնաժողովի քարտուղար Հայկ Դեմոյանի ղեկավարությամբ:

Թանգարանի սրահների ներքին ձևավորումն ու դիզայներական հայեցակարգը մշակել ու իրականացրել են Լուսինե Մաթևոսյանը և Քրիստինե Աբրահամյանը: Թանգարանի դիզայներական հայեցակարգը և նոր ցուցադրությունը նախագծվել և իրագործվել է առանց լրացուցիչ վճարի` ի նշան հարգանքի Մեծ եղեռնի զոհերի հիշատակի:

Թանգարանի ցուցադրական տարածքը ընդարձակվել է երկուսուկես անգամ՝ կազմելով 2400 քառակուսի մետր: Հայաստանում առաջին անգամ կիրառվել են համաշխարհային թանգարանային պրակտիկայում լայն տարածում գտած նոր տեխնոլոգիաներ, նախագծային մոտեցումներ ու լուծումներ: Թանգարանային ցուցադրության բովանդակային լուծումները, տեքստային նյութերն ու բացատրագրերը հիմնված են ցեղասպանագիտության ոլորտում վերջին տարիների գիտական ու մեթոդական մշակումների վրա: Դրանք հայերեն, անգլերեն, ռուսերեն կազմվել են Հայոց ցեղասպանության թանգարան-ինստիտուտի գիտական անձնակազմի մանրակրկիտ ու համալիր աշխատանքի շնորհիվ: Աշխատանքներին խորհրդատվական աջակցություն է ցուցաբերել Հայոց ցեղասպանության 100-րդ տարելիցի միջոցառումները համակարգող պետական հանձնաժողովի կողմից ձևավորված թանգարանային փորձագիտական խումբը:

Թանգարանային մշտական ցուցադրության մեջ ամփոփվել են վերջին 10 տարիների հավաքչական աշխատանքի արդյունքում ձեռք բերված հազարավոր նորահայտ նյութերը: Դրանց մի մասը ներկայացված է տպագիր, ինչպես նաև մուլտիմեդիայի՝ պրոյեկտորների և հպումով աշխատող էկրանների տեսքով: Թանգարանային նոր ցուցադրական տարածքն ունի տասներկու սրահ նախկին երեք սրահների փոխարեն:

Ցուցադրությունը բաղկացած է հիսուն հիմնական խորագրերից: